La collection comprend des photographies remarquables du XIX^e et du XX^e siècles; celles de photographes notoires, mais aussi celles, expérimentales, de nouveaux artistes. Elle conserve également d’importants fonds de l’un des inventeurs de la photographie, William Henry Fox Talbot (Angleterre, 1800-1877); de David Octavius Hill (Écosse, 1802-1870), l'un des premiers artistes-peintres à adopter le nouveau procédé; de Charles Nègre (France, 1820-1880), peintre et photographe, dont les clichés du début des années 1850 sont parmi les documents visuels les plus prenants de Paris sous Napoléon III; d'Auguste Salzmann (France, 1824-1872), peintre, photographe et archéologue qui a documenté les ruines de Jérusalem d'avant la période gréco-romaine; et de Julia Margaret Cameron (1815-1879) et Peter Henry Emerson (1856-1936), fondateurs de l'école pictorialiste anglaise.

Le Musée possède d'exceptionnelles œuvres photographiques du XX^e siècle, notamment l’une des plus importantes collections en Amérique du Nord des œuvres du photographe français Eugène Atget (1857-1927), réputé tant pour son utilisation novatrice de la photographie que pour ses vues nostalgiques du vieux Paris. Tout aussi importante est la collection d'œuvres de l'Américain Walker Evans (1903-1975), qui a réalisé les images les plus évocatrices de la Dépression des années 1930; et d'August Sander (1876-1964), le photographe allemand dont le projet mémorable L'homme au XX^e siècle manifeste une observation puissante de toutes les couches de la société allemande entre 1900 et 1950.

En 1988, l’installation dans le nouvel édifice a permis pour la première fois au personnel de la Collection de photographies de présenter des expositions dans un espace de 200 mètres carrés consacré de façon permanente à l’exposition de photographies. Ce lieu d’exposition est voisin des salles des dessins et estampes. En raison des problèmes de conservation propres aux photographies et aux œuvres sur papier, la durée des expositions ne dépasse pas trois mois.