La Direction des ressources pétrolières comprend la Division du pétrole, la Division du gaz naturel et la Division de la gestion des régions pionnières. Ces trois divisions ont ceci en commun qu'elles ont toutes un mandat les amenant à s'occuper de questions pétrolières.

Les divisions du pétrole et du gaz naturel sont chargées de soutenir l'exploration, le développement, la production, le transport, la valorisation, le raffinage et la vente du gaz naturel, du pétrole et des produits pétroliers sur les marchés intérieurs et étrangers. Cette responsabilité est liée à la politique énergétique fédérale en général.

Ces divisions conseillent aussi le Ministre sur ses obligations réglementaires en vertu de la Loi sur l'Office national de l'énergie, la Loi sur le Bureau de la sécurité des transports, la Loi d'urgence sur les approvisionnements d'énergie et le Secrétariat d'arbitrage des gazoducs.

La Division de la gestion des régions pionnières gère les intérêts pétroliers du gouvernement fédéral dans les régions pionnières du Canada au sud du 60° N. Le mode de gestion des régions extracôtières de l'Est est régi par des accords fédéraux provinciaux, en vertu desquels les activités extracôtières sont administrées et réglementées par des offices. Dans les régions exclues de ces accords, la Division de la gestion des régions pionnières se charge de l'administration et l'Office national de l'énergie, de la réglementation.

Dans le portefeuille général de la Direction, la Division de la protection des infrastructures énergétiques coordonne les initiatives visant à renforcer les mesures de sécurité et de protection aux installations stratégiques de production et de transport de l'énergie du Canada.